Biogeosciences Plankton in the open Mediterranean Sea: a review

I. Siokou-Frangou et al.: Mediterranean plankton

1561

Fig. 14. (A) Log–log linear regression between bacterial biomass (µg C l

−

1

) and bacterial production (µg C l

−

1

h

−

1

) and (B) between

bacterial production and primary production (µg C l

−

1

d

−

1

) for the WMS and EMS waters; (C) Relationship between log heterotrophic

nanoflagellates abundance (HNF, cells ml

−

1

) and log bacterial prey (cells ml

−

1

) from the model of Gasol (1994). All HNF abundances

fall below the Maximum Attainable Abundance line (MAA) while 70 and 75% HNF fall above the Mean Realized Abundance for marine

environment (MRA) in the EMS and WMS, respectively, generally suggesting bottom-up control prevailing on HNF (cf. open sea studies on

Table 4).

that bacteria used the amino acids added in the samples to

meet energy requirements for cell maintenance rather than

biomass production.

Surprisingly,

little

information

exists

on

bacte-

rial respiration (BR) and bacterial growth efficiency

(BGE=BP/[BP+BR]) and furthermore, the studies are

limited to the WMS. However, the studies underline the

importance of BR to total plankton community respiration.

The mean portion of BR to community respiration was

65% in the NW MS (Lem´ee et al., 2002), and an average

value of 52% (range 41 to 85%) was recorded closer to

the coast (Navarro et al., 2004). It is noteworthy that BR

as a percent of total community respiration increased with

the percentage of High-DNA bacteria. Bacterial respiration

rates ranged from ∼0 to 3.64 µmol O

2

l

−

1

d

−

1

(Lem´ee et al.,

2002; Navarro et al., 2004).

Generally BGE tends to be low in oligotrophic systems,

perhaps because most of the DOC pool is recalcitrant and

inorganic nutrients are scarce (del Giorgio et al., 1997). In

the MS an accumulation of DOC in the surface waters has

been suggested to result from nutrient limitation of bacterial

activity (Thingstad and Rassoulzadegan, 1995; Gasol et al.,

1998). Indeed, in the Almeria-Oran geostrophic front and

adjacent Mediterranean waters BGE was estimated to be

7% (Semp´er´e et al., 2003) and lower values (2.6 ± 0.1%)

were obtained in the NW-Mediterranean through a coastal-

offshore gradient (Moran et al., 2002). Conversely, in a study

over a year in the NW MS, Lem´ee et al. (2002) report that

BGE ranged widely, from 0.1 to 43%. These authors empha-

size that they could not identify any regulatory mechanisms

of BGE and respiration over this period.

Preliminary heterotrophic microbial diversity studies from

Mediterranean samples revealed a considerable diversity of

unknown prokaryotes (e.g., Pukall et al., 1999). Commu-

nity fingerprinting by 16S rDNA restriction analysis applied

to WMS offshore waters showed that the free-living pelagic

bacterial community was very different from that living on

aggregates (Acinas et al., 1997, 1999) and similar results

were obtained in the EMS (Moesender et al., 2001). A study

of the bacterial assemblages carried out offshore Barcelona

using the DGGE (denaturing gradient gel electrophoresis)

technique showed that the diversity index followed seasonal

dynamics, but bacterial assemblages were relatively similar

over 10’s of kilometres suggesting that coastal areas might be

characterized by rather homogeneous communities (Schauer

et al., 2000). Distinct communities, stable over the time-

scale of a month were found in different depth strata be-

tween 0 and 1000 m by Ghiglione et al. (2005, 2008) in the

NW Mediterranean. In terms of temporal stability, a rather

stable taxonomic composition of bacterioplankton was re-

ported over time for Blanes Bay (Schauer et al., 2003).

www.biogeosciences.net/7/1543/2010/

Biogeosciences, 7, 1543–1586, 2010

---

1562

I. Siokou-Frangou et al.: Mediterranean plankton

4.3

Heterotrophic nanoflagellates

In open MS, some heterotrophic nanoflagellates (HNF) are

usually dominated by small cells (≥80% less than 5 µm) with

total abundances between 10

5

and 10

6

cells l

−

1

(Zohary and

Robarts, 1992; Christaki et al., 1999, 2001, Tables 4 and 5).

Nanoflagellate bacterivory is important, accounting from 45

to 87% of daily bacterial production in an East-West Mediter-

ranean transect (Christaki et al., 2001). Spatially variable

bacterivory rates were reported for the NW Mediterranean,

ranging from <10 to 100% of bacterial production with bac-

terial consumption positively correlated with the presence of

High-DNA bacteria (Vaqu´e et al., 2001). In the Aegean Sea,

bacterivory by HNF and mixotrophic nanoflagellates roughly

balanced bacterial production (Christaki et al., 1999).

Although the number of papers reporting HNF abundance

and their grazing activity is limited (Table 5), they provide

a quite good spatial coverage of the open MS, and over-

all suggest that bacterivory is the dominant cause of bac-

terial mortality. According to the model by Gasol (1994),

the plot of the relationships between log HNF abundance

(HNF ml

−

1

) and log bacterial abundance (ml

−

1

) suggests

that HNF are resource, or bottom-up, controlled by bacteria

(Fig. 14c). A tight coupling of HNF and bacterial concentra-

tions supports the view that bacteria are top-down controlled

as we have suggested above (Fig. 14a).

Little is known about HNF diversity in the MS; four

genetic libraries for surface waters from Blanes Bay

(NW Mediterreanean) showed that some heterotrophic pi-

coeukaryotes belong to the marine stramenopiles (MAST)

(Massana et al., 2004). In the Alboran Sea, MAST were

found in the upper ocean, including the photic zone and the

upper aphotic zone, and appeared to be more abundant at

subsurface (near the DCM) than at surface (5 m, Rodr´ıguez-

Mart´ınez et al., 2009).

4.4

Ciliates

Ciliate abundance in the MS at different sites and in dif-

ferent seasons displays a remarkably high variability. For

example, in the Catalan Sea in June, the highest values of

about 850 cells l

−

1

were found at the DCM, whereas in the

Ligurian Sea in May average surface layer values (5–50 m)

were ∼3.3×10

3

cells l

−

1

with a maximum of ∼10

4

cells l

−

1

(Per´ez et al., 1997). These high values contrast with those for

the Aegean Sea, where ciliate abundance was always lower

than 5×10

2

cells l

−

1

(Pitta and Giannakourou, 2000). Pitta

et al. (2001) reported a 2-fold decrease in ciliates concen-

tration from west to east. However, a decline in concentra-

tions along the west-to-east oligotrophy gradient has not been

found to be always true for the ciliate standing stock (e.g.,

Dolan et al., 1999). It could be that the relationship between

ciliate abundance and chl a concentration is stronger in the

WMS than in the EMS indicating a better coupling with phy-

toplankton stock in the WMS (Fig. 15). However, differences

Fig. 15. Log–log linear regression between chl a concentration

(µg l

−

1

) and ciliate abundance (cell l

−

1

), taken at depths between

5 and 200 m, for Western and Eastern Mediterranean waters.

between slopes are not statistically significant (t

value

=

1.7;

p=

0.23) probably, due to the restricted data set for the EMS

(Table 4).

Since most of the primary production in the MS is due

to nano- and picophytoplankton (see phytoplankton section

of this review) one can expect that ciliates are likely im-

portant grazers (Rassoulzadegan, 1978; Rassoulzadegan and

Etienne, 1981). Ciliate grazing impact can be about 50%

of the primary production in the Catalan Sea, where ciliate

maximum abundance was found near the DCM (Dolan and

Marras´e, 1995). In the Ligurian Sea, Per´ez et al. (1997) es-

timated that ciliates could graze from 8 to 40% of primary

production. The importance of ciliates as primary produc-

tion consumers seems to be higher in the EMS (Dolan et al.,

1999; Pitta et al., 2001).

In the MS, as in all marine systems, planktonic ciliates

are dominated by the order Oligotrichida (Lynn and Small,

2000). Within that order, the aloricate naked forms are the

main group (Margalef, 1963; Travers, 1973; Rassoulzade-

gan, 1977, 1979). An important aspect of ciliate ecological

diversity is linked to their trophic type as well as their size,

since both affect their role within the food web. As a per-

centage of total ciliates, the mixotrophs can vary between

<

10% to almost 100% (Verity and Vernet, 1992; Bernard

and Rassoulzadegan, 1994). Dolan et al. (1999) found that

large mixotrophic ciliates were more abundant in the EMS

than in the WMS both in absolute and relative terms. In

a later study across the MS, Pitta et al. (2001) confirmed

that pattern reporting that mixotrophs represented 17% and

18% in abundance and biomass, respectively and they were

from 3 to 18 times more abundant in the EMS (although

with lower total ciliate abundance) than the WMS. In the

Ligurian Sea, nano- and micro-mixotrophic ciliate contribu-

tion to total oligotrich biomass and abundance ranged from

31 to 41% and from 42 to 54%, respectively and they were

mainly located at the level of the DCM (Per´ez et al., 1997). In

Biogeosciences, 7, 1543–1586, 2010

www.biogeosciences.net/7/1543/2010/

---